Dans la grotte où nage l’Astyanax… : l’adaptation des animaux cavernicoles Didier Casane (LEGCE) et Sylvie Rétaux (NeuroPSI), CNRS Gif-sur-Yvette

La vie nous réserve parfois des rencontres étranges. Ainsi peut-on voir, par un soir d’hiver froid et pluvieux, un petit attroupement traverser le campus du CNRS à Gif-sur-Yvette, pour gagner enfin une salle anonyme peuplée de deux scientifiques et d’un aquarium. Dans ce dernier évoluent paisiblement six spécimens de poissons cavernicoles mexicains Astyanax mexicanus [1] : les vraies vedettes de la soirée.

Est-ce ainsi que les Olms vivent ?

Avec le phrasé chantant propre à son accent méridional, le professeur Didier Casane expose l’intérêt tout particulier que présentent les animaux troglobies (c’est-à-dire exclusivement souterrains) au regard de la biologie évolutive : ils fournissent des exemples originaux et significatifs d’adaptation à un environnement particulièrement hostile [2]. On connaît à ce jour plusieurs milliers d’espèces cavernicoles [3], dont environ 200 espèces de poissons, mais aussi des amphibiens, des vers et escargots, et de nombreux arthropodes : des crevettes, ostracodes, écrevisses, et des rémipèdes. À l’exception de ces derniers, qui sont sans équivalents dans aucun autre milieu et dont l’apparition remonte manifestement à plusieurs centaines de millions d’années, la plupart des espèces cavernicoles ont de proches parents en surface ; il s’agit à l’origine d’animaux tombés accidentellement dans des grottes, et qui sont parvenus à s’adapter à ce nouvel environnement.

Amblyopsis rosae
Cambarus tartarus
Spelaeoecia (ostracode)
Pseudoniphargus

Au-delà de cette relative diversité des espèces, on observe entre elles des convergences évolutives, c’est-à-dire des caractéristiques (phénotypes) largement partagées : ces animaux sont en général de petite taille et aveugles, leur peau ou carapace est dépigmentée, leur population est de faible densité, et leur rythme biologique est considérablement ralenti – ce qui leur permet d’ailleurs d’atteindre une espérance de vie peu commune en surface [4] : le protée, ou olm, peut ainsi vivre jusqu’à 70 ans et rester des années sans s’alimenter.

Proteus anguinus

Comment expliquer ces convergences ? Dès L’Origine des espèces, en 1859, Charles Darwin décrit les animaux cavernicoles comme "anormaux" : des "épaves de formes de vie anciennes", qui se seraient dégradées en perdant plusieurs de leurs fonctions à force de vivre dans un milieu peu compétitif. Il reste aujourd’hui des traces de cette vision à travers des expressions telles que "fossiles vivants", dont Didier Casane s’emploie précisément à prouver la fausseté.

Ainsi Darwin reprend-il curieusement à son compte, sur ce sujet, une idée de Lamarck qu’il entend pourtant réfuter tout au long de son œuvre : celle tendant à expliquer la perte d’une fonction par son non-usage (si les animaux cavernicoles sont devenus aveugles, c’est parce qu’ils ne se servaient plus de leurs yeux). Or une explication plus purement darwinienne serait à chercher dans la sélection naturelle : dans l’environnement cavernicole, avoir des yeux n’est plus un avantage, et devient peut-être même un handicap, par exemple en termes de dépense d’énergie. Pour peu que certains individus, par une mutation accidentelle, naissent sans yeux, ces individus-là seraient équivalents aux autres, voire avantagés… et donc autant, voire plus, à même de survivre et se reproduire. Le mécanisme évolutif de dérive génétique peut donc aboutir à la perte des yeux, du seul fait de la fixation au hasard de mutations qui ne sont plus délétères dans l’environnement cavernicole. Si cette perte s’avère avantageuse, elle peut se généraliser et permettre à toute une population de s’adapter à ses conditions de vie.

Si certaines contraintes fonctionnelles disparaissent (par exemple, la nécessité de pouvoir voir aux alentours pour trouver de la nourriture et repérer des prédateurs), le milieu cavernicole crée d’autres contraintes, à commencer par le manque de nourriture (les seuls apports extérieurs provenant, selon les grottes, d’infiltrations par le plafond, de ruissellements lors de la saison des pluies, de déjections de chauves-souris,…). Didier Casane tient donc à rappeler que, dans ce milieu que l’on a pu qualifier de "non-compétitif", existe pourtant une pression sélective bien réelle, même si elle n’est pas d’ordre interspécifique (prédation et concurrence entre espèces) mais plutôt liée aux contraintes de l’environnement lui-même.

L’évo-dévo in vivo

La source du rio Choy, au Mexique

Être neurobiologiste, cela peut mener loin. L’emploi du temps de Sylvie Rétaux, par exemple, la conduit non seulement à veiller scrupuleusement sur une batterie d’aquariums uniques en France, mais aussi à descendre, tous les douze à dix-huit mois, patauger dans des grottes d’Amérique centrale pour y prélever des spécimens et réaliser des observations sur place [5].

Expédition dans la grotte Pachón

L’élevage maintenu par le CNRS (principalement à partir de spécimens péchés au fond de la grotte Pachón) permet également, depuis une quinzaine d’années, une étude au long cours [6]. Toutes ces attentions, l’Astyanax mexicanus les mérite bien : grâce aux possibilités de comparaison entre les individus vivant en surface et leurs cousins ayant élu domicile dans les grottes mexicaines, ces petits poissons sont devenus de véritables stars de la biologie évolutive du développement (surnommée evo-devo par ses spécialistes).

Comparaison des deux formes de l’Astyanax mexicanus
SurfaceCavernicole
Présence d’yeux + -
Pigmentation (synthèse de mélanine) + -
Nombre de vertèbres thoraciques + -
Agressivité + -
Nage en banc + -
Présence de graisse - +
Nombre de neuromastes - +
Nombre de cellules olfactives - +
Longévité - +
Astyanax mexicanus
Deux spécimens de surface, et un spécimen cavernicole. Photo réalisée sans trucage !

Par-delà leurs mutations, c’est bien à une seule et même espèce qu’appartiennent ces deux morphotypes (formes d’individus), qui peuvent d’ailleurs coexister, par exemple lorsque durant la saison des pluies une inondation entraîne quelques poissons de surface jusqu’au fond des cavernes. Il arrive que ces nouveaux arrivants, bien qu’inadaptés à cet environnement, se reproduisent avec leurs congénères aveugles ; les individus hybrides qui en résultent (de première génération, puis leur propre descendance) présenteront, à des degrés variés, toutes les variations des caractères dont ils ont hérité : yeux de plus en plus petits, pigmentation de moins en moins prononcée, etc.

De l’Astyanax de surface à celui de souterrain, différents degrés d’hybridation

Cette parenté et proximité entre les deux morphotypes est l’un des indices qui ont conduit des chercheurs tels que Didier Casane à émettre une hypothèse audacieuse : la colonisation du milieu souterrain par l’Astyanax serait en fait un phénomène récent, remontant à moins de 20 000 ans, voire à seulement 7 ou 8 000 ans – ce qui en ferait un phénomène d’adaptation extrêmement rapide, en comparaison d’autres espèces cavernicoles telles que les rémipèdes évoqués plus haut. Il est d’ailleurs tout aussi intéressant de comparer les spécimens d’Astyanax aveugles issus de différentes grottes ; les chercheurs ont pu distinguer (toujours dans la région centre-Est du Mexique) au moins trois zones géographiques comportant des lignées entièrement distinctes, ayant évolué parallèlement à partir de colonisations indépendantes les unes des autres – pour aboutir à des phénotypes remarquablement similaires.

Si l’adaptation au milieu sous-terrain se traduit par des traits morphologiques régressifs, on observe aussi certains traits constructifs : ainsi la disparition des yeux a-t-elle permis à l’Astyanax de disposer d’un plus grand nombre de neuromastes (cellules cillées sensibles aux déplacements de l’eau), lui permettant de s’orienter dans l’obscurité. Son appareil olfactif est également un sujet d’étude précieux : son examen au microscope confocal permet de constater que l’Astyanax cavernicole dispose d’un nombre bien plus important de cellules sensorielles, en particulier les neurones à microvillus spécialisées dans la détection de nourriture. Sylvie Rétaux peut ainsi présenter plusieurs expériences, réalisées en laboratoire et sur le terrain avec du "jus alimentaire", obtenu en écrasant et filtrant des granulés de nourriture pour n’en conserver que l’odeur, à l’état liquide. Lorsque l’on met en présence de ce produit des poissons de surface ou de milieu troglodyte, les premiers mettent un certain temps à réagir, de façon assez désordonnée, alors que les seconds se dirigent immédiatement vers la source. De surcroît, si les premiers ne réagissent plus lorsqu’on dépasse une dilution de 10-5M (soit 0,00001 mole de molécule odorante par litre d’eau), les seconds peuvent percevoir des dilutions infinitésimales, pouvant aller jusqu’à 10-10M. Les capacités de détection de ce petit poisson aveugle le rendent dignes du requin marteau : de telles dilutions équivaudraient à percevoir le goût d’un morceau de sucre dissout dans… cinquante piscines olympiques !

L’embryon et ses destins

De fait, le mécanisme morphogénétique qui préside à la disparition de l’œil, gouverne également le développement de l’épithélium olfactif : le même gène affecte donc plusieurs caractères à la fois (on le qualifie de facteur pléiotropique) – souvent, comme dans le cas présent, sous forme d’échange : le développement d’un "destin", c’est-à-dire la spécialisation des cellules dans une fonction particulière, au prix de l’atrophie d’un autre. Sylvie Rétaux et ses collègues ont identifié le gène responsable, qui est déjà bien connu des biologistes (on l’a observé chez la mouche drosophile et chez de nombreux vertébrés, y compris l’humain) : il s’agit du gène SHH, surnommé Sonic Hedgehog en référence à un célèbre personnage de jeu vidéo. Ce morphogène très important régule l’expression des autres gènes pendant le développement embryonnaire des espèces animales ; il est notamment responsable de la symétrie de leur aspect physique [7].

Embryongenèse de l’Astyanax cavernicole

Les travaux de Sylvie Rétaux l’ont conduite à examiner chaque étape successive de l’embryogénèse de l’Astyanax mexicanus, établissant des tables de développement embryonnaire détaillées : une série de clichés pris depuis la cellule-œuf initiale, jusqu’à l’éclosion de l’alevin. De façon quelque peu surprenante chez ce poisson entièrement aveugle, on constate qu’un œil se développe en fait dans les premières heures après la fécondation… mais il est de plus petite taille, et d’aspect irrégulier ; il finit par disparaître par dégénérescence à partir du deuxième jour. Les biologistes ont pu reconstituer exactement ce qui cause ce phénomène : le cristallin entre en apoptose et se met à émettre des facteurs nocifs qui induisent la dégénérescence de l’œil entier, dont il ne reste finalement plus qu’un kyste vestigial chez l’adulte. Une expérience a permis de confirmer le rôle du cristallin dans cette dégénérescence : en transplantant le cristallin d’un embryon cavernicole dans celui d’un poisson de surface, on voit son œil disparaître ensuite, alors que réciproquement la transplantation d’un cristallin de surface chez un embryon cavernicole lui permet de conserver son œil (il ne sera toutefois pas fonctionnel).

Comment expliquer que l’œil se développe quand même, pour se résorber ensuite ? Sylvie Rétaux avance l’hypothèse que ce serait là une contrainte développementale nécessaire au bon développement du cerveau (plus exactement du télencéphale) ; d’après son hypothèse, celui-ci ne pourrait se construire de façon viable sans la présence d’un système optique à l’état embryonnaire. Lorsque ce dernier se résorbe ensuite, la structure du cerveau se modifie ; des vues en coupe font apparaître une diminution de la zone appelée toit optique (tectum opticum), laissant plus de place pour les autres parties du cerveau. On voit ainsi que le développement anatomique et morphologique de l’Astyanax cavernicole diffère sensiblement du reste de son espèce ; et pourtant il a suffi pour cela qu’un seul gène (en l’occurrence, Sonic Hedgehog) s’exprime différemment, pour modifier le "destin" de nombreuses cellules embryonnaires et réorganiser de larges pans de la morphogenèse. Ce mécanisme contribue d’ailleurs à rendre plausible l’hypothèse d’une évolution récente et rapide, avancée par Didier Casane.

Le banc ou l’aspirateur

Au-delà de ces différences physiques, une distinction frappante sépare les Astyanax mexicanus de surface et de souterrain : leur comportement. Là où les premiers nagent en banc et se montrent généralement agressifs (il s’agit de poissons characiformes, tout comme les célèbres piranhas), leurs cousins troglobies restent paisibles et ne manifestent pas de comportement grégaire. Ce contraste est lié à leur mode d’alimentation et de recherche de nourriture : s’il peut arriver à l’Astyanax cavernicole de manger de petits alevins ou d’autres animaux de son milieu, l’essentiel de sa nourriture est constitué des sédiments déposés au fond de l’eau. Une expérience présentée par Sylvie Rétaux montre cette différence comportementale de façon clairement visible : lorsque de la nourriture est présentée dans un aquarium de poissons de surface, toute la population présente se déplace de façon coordonnée et à une allure extrêmement vive, en restant à une profondeur médiane ; lorsque ces spécimens tentent de ramasser de la nourriture tombée au fond, ils se placent à la verticale, perpendiculairement au fond. Les poissons cavernicoles, en revanche, restent proches du fond ; chaque individu se déplace indépendamment, avec une posture de recherche alimentaire bien plus efficace : inclinée à 45 degrés, comme un aspirateur.

Les aquariums du CNRS à Gif-sur-Yvette

Ces différences comportementales trouvent, elles aussi, une explication physiologique et génétique : on observe chez le type cavernicole une mutation du gène codant la MAO (la monoamine oxydase), une enzyme permettant notamment la régulation de la sérotonine et dont il a été prouvé qu’elle joue (y compris chez l’humain) un rôle dans l’apparition de comportements violents. Sur cette question comme sur plusieurs autres, les mois et années à venir devraient apporter de nombreuses réponses, lorsqu’auront été séquencés, analysés et comparés les génomes de chacune de ces deux formes.

Ainsi touche à sa fin, dans cette salle aux néons froids et impersonnels, une soirée passée en compagnie d’animaux décidément surprenants. Coup de théâtre – alors que chacun remet son manteau, Sylvie Rétaux ne peut résister à la tentation de nous faire part d’un autre sujet d’étude sur lequel les équipes du CNRS commencent à se pencher en ce moment même : la communication des poissons au moyen de signaux acoustiques. En effet, l’Astyanax est capable d’émettre différents sons, qui lui servent à communiquer avec ses congénères ; ainsi par exemple, le "clic aigu" (sharp click) qui pour les poissons de surface signifie "à l’attaque !" semble, en souterrain, se traduire plutôt par "tiens, j’ai trouvé de la nourriture". Ce qui donne à penser que cet étonnant poisson aurait non seulement développé un "lexique" à part entière, mais que chez sa variante cavernicole se serait instauré un "dialecte" différent ! Presque malgré nous, nous revenons nous pencher vers l’aquarium, en tendant l’oreille : il est décidément difficile de se séparer des Astyanax mexicanus.

Notes

[1Tous les liens Wikipédia fournis ici pointent vers des pages francophones ; en l’état actuel cependant, il peut être préférable de se référer à leur version anglophone, qui est à ce jour plus fiable et mieux sourcée.

[2Voir à ce titre la conférence en treize minutes de Didier Casane, dont nous reprenons ici l’intitulé calembouresque…

[3En comparaison, on estime que le nombre total d’espèces présentes sur notre planète se situe entre trois et trente millions, dont une grande majorité d’arthropodes.

[4Certains spécimens cavernicoles hébergés au CNRS ont vécu jusqu’à 13 ans, alors que les Astyanax de surface vivent en général moins longtemps, environ 10 ans maximum.

[5Un reportage réalisé en 2017 pour le journal du CNRS présente l’une des expéditions de Sylvie Rétaux ; voir également ce récapitulatif sur le site de son laboratoire.

[6Reproduire les contraintes du milieu cavernicole n’est toutefois pas toujours possible : ainsi Sylvie Rétaux nous explique-t-elle que, bien qu’aveugles, les poissons de son laboratoire, exposés à la lumière du jour, semblent observer un rythme circadien de vingt-quatre heures ; probablement parce que leur glande pinéale contient quelques cellules photosensibles.

[7Les biologistes ont pu le vérifier en observant les malformations causées par une substance pharmacologique nommée cyclopamine, qui inhibe précisément la voie de signalisation déclenchée par la protéine Shh (et produit ainsi, comme son nom l’indique, des embryons ressemblant à des cyclopes).